Abraham L. Erlanger, produtor teatral e um membro fundador do Sindicato teatral, construiu o St.James no local do restaurante original de Sardi. Projetado pelos arquitetos Warren e Wetmore (uma das duas empresas que projetaram o Terminal Grand Central), a simples fachada de tijolo do teatro é dominada por uma grande loggia de ferro fundido, mascarando as escadas de incêndio do auditório sobre a rua expansiva frente. O auditório dourado é ornamentado, com duas varandas. Foi inaugurado em 1927 como o Erlanger Theatre., Após a morte de Erlanger, em 1930, a família Astor, que possuía a terra em que o teatro estava assumiu o controle do local e renomeou-o para St.James Theatre.
O teatro foi tomado pelos Shuberts em 1941. Eles foram forçados a vendê-lo a William L. McKnight em 1957, após a perda de um caso antitrust. McKnight renovou o St. James e reabriu-o em 1958. Em 1970, McKnight então transferiu o teatro para sua filha Virginia e seu marido James H. Binger, que havia formado teatros Jujamcyn., Após a morte de Binger em 2004, o produtor e presidente da Jujamcyn, Rocco Landesman, anunciou seus planos de comprar a empresa. Landesman comprou o grupo em 2005, e em 2009 ele vendeu metade de sua participação para o produtor teatral up-and-coming, Jordan Roth. Pouco tempo depois, foi pedido a Landesman para liderar o NEA e Roth e assumir o controle do grupo. O teatro tem sido o lar de uma série de musicais de longa duração e Tony premiado em sua história de noventa e um anos, incluindo produções originais de Oklahoma! O rei e eu, Olá, Dolly! Quem é o Tommy e os produtores., Localizado na rua 44 no distrito de Teatro, os vizinhos de St.James um punhado de grandes casas musicais, incluindo o Majestic, Broadhurst, Shubert e o Teatro Hayes.
em 2017, O St. James completou uma renovação que estendeu o seu palco por três metros no beco entre o Teatro Hayes e o St.James. A expansão do palco foi para acomodar a Broadway do musical da Disney Frozen.
