Abraham L. Erlanger, produttore teatrale e membro fondatore del Sindacato Teatrale, ha costruito il St. James sul sito del ristorante originale Sardi. Progettato dagli architetti Warren e Wetmore (una delle due aziende che hanno progettato Grand Central Terminal), la semplice facciata in mattoni del teatro è dominata da una grande loggia in ghisa, che maschera le uscite antincendio dall’auditorium sull’ampio fronte della strada. L’auditorium dorato, landmarked è ornato, con due balconi. Ha aperto nel 1927 come il Teatro Erlanger., Alla morte di Erlanger nel 1930, la famiglia Astor, che possedeva il terreno su cui sorgeva il teatro, assunse il controllo del locale e lo ribattezzò St. James Theatre.
Il teatro fu rilevato dagli Shubert nel 1941. Furono costretti a venderlo a William L. McKnight nel 1957 in seguito alla perdita di un caso antitrust. McKnight rinnovò il St. James e lo riaprì nel 1958. Nel 1970, McKnight trasferì il teatro a sua figlia Virginia e a suo marito James H. Binger, che avevano formato Jujamcyn Theatres., Dopo la morte di Binger nel 2004, il produttore e presidente di Jujamcyn, Rocco Landesman, ha annunciato i suoi piani per acquistare la società. Landesman ha acquistato il gruppo nel 2005, e nel 2009 ha venduto metà della sua partecipazione al produttore teatrale emergente, Jordan Roth. Poco dopo, Landesman è stato chiesto di guidare il NEA e Roth e ha assunto il controllo del gruppo. Il teatro è stato sede di una serie di musical di lunga durata e Tony Award-winning nei suoi novantuno anni di storia, tra cui produzioni originali di Oklahoma!, Il re ed io, Ciao, Dolly!, Il chi è Tommy e i produttori., Situato sulla 44th Street nel quartiere dei teatri, il St. James neighbors una manciata di grandi case musicali tra cui il Majestic, Broadhurst, Shubert, e il teatro Hayes.
Nel 2017, il St. James ha completato una ristrutturazione che ha esteso il suo palcoscenico di dieci piedi nel vicolo tra l’Hayes Theatre e il St. James. L’espansione del palco doveva ospitare la corsa di Broadway del musical Disney Frozen.